Clima

Nature Communications volumen 14, número de artículo: 1080 (2023) Citar este artículo

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Las fluctuaciones climáticas del Cuaternario llevaron a muchas especies a cambiar sus áreas geográficas, lo que a su vez dio forma a sus estructuras genéticas. Recientemente, se ha argumentado que la adaptación puede haber acompañado los cambios de distribución de las especies mediante el "cribado" de genotipos durante la colonización y el establecimiento. Sin embargo, esto no se ha demostrado directamente y el conocimiento sigue siendo limitado sobre cómo las diferentes fuerzas evolutivas, que normalmente se investigan por separado, interactuaron para mediar conjuntamente las respuestas de las especies al cambio climático pasado. Aquí, a través de la resecuenciación del genoma completo de más de 1200 individuos del clavel Dianthus sylvestris junto con modelos integrados genómicos de población y gen-ambiente, reconstruimos el pasado paisaje neutral y adaptativo de esta especie tal como fue moldeado por los ciclos glaciales del Cuaternario. Mostramos que las respuestas adaptativas surgieron concomitantemente con los cambios y expansiones del rango posglacial de esta especie en los últimos 20 mil años. Esto se debió al cribado heterogéneo de alelos adaptativos a lo largo del espacio y el tiempo, a medida que las poblaciones se expandieron desde los restrictivos refugios glaciales hacia la gama más amplia y heterogénea de hábitats disponibles en el interglaciar actual. Nuestros hallazgos revelan una interacción estrechamente vinculada entre migración y adaptación bajo cambios de distribución inducidos por el clima en el pasado, lo que demostramos que es clave para comprender los patrones espaciales de variación adaptativa que vemos en las especies actuales.

Las especies actuales han persistido a través de repetidos períodos de clima fluctuante, ejemplificados por las edades de hielo cuaternarias (2,58 millones de años – presente) que ocasionaron cambios importantes en los niveles globales del mar, las capas de hielo continentales y, en consecuencia, en los hábitats de las especies1,2. Las especies respondieron a estas condiciones cambiantes cambiando su área de distribución, adaptándose o extinguiéndose localmente, generando los rangos de distribución y los patrones de estructura genética que vemos hoy1,3,4. Al dar forma a la distribución de la variación genética potencialmente relevante para los rasgos relacionados con el clima, las fluctuaciones climáticas pasadas pueden haber jugado un papel importante al dictar el potencial adaptativo de las especies, es decir, qué tan capaces son las especies de adaptarse a episodios posteriores de selección impulsada por el clima5,6 . Si bien abundan los estudios sobre los impactos bióticos del cambio climático7,8,9, pocos estudios consideran estos legados genéticos del clima pasado, y menos aún incorporan procesos evolutivos pasados ​​y presentes, neutrales y adaptativos, en sus evaluaciones. Sin embargo, un enfoque tan integrador puede ser crucial para comprender y predecir las respuestas evolutivas de las especies al cambio climático10.

Estudios anteriores sobre la respuesta de las especies a las fluctuaciones climáticas del Cuaternario se han centrado en los cambios y expansiones de distribución (en lo sucesivo denominados colectivamente cambios de distribución3), a través de reconstrucciones de distribuciones pasadas basadas en registros de ocurrencia fósiles y contemporáneos, y a través de inferencias demográficas pasadas basadas en patrones de variación genética neutra1,3,11,12. Este enfoque fue motivado por la suposición arraigada desde hace mucho tiempo de que los taxones tienen más probabilidades de migrar y colonizar hábitats adyacentes que desarrollar una nueva gama de tolerancias climáticas3. La razón, en parte, fue que si las especies pudieran adaptarse efectivamente para hacer frente al cambio climático pasado, habrían podido persistir in situ sin cambiar su distribución geográfica; en aparente contraste con la numerosa evidencia de cambios de rango entre taxones13,14. Este paradigma ha sido cada vez más cuestionado en las últimas dos décadas3,5,9,13,15. De manera eminente, Davis y Shaw (2001)3 argumentaron que la adaptación concomitante con los cambios de distribución puede haber sido fundamental para las respuestas de las especies durante las fluctuaciones climáticas del Cuaternario. Sugirieron que la adaptación durante los cambios de distribución puede surgir debido al “cribado” selectivo3,16 de genotipos intolerantes a las condiciones locales durante la colonización y el establecimiento3. En otras palabras, las condiciones locales pueden actuar como tamices que clasifican la variación genética existente de manera desigual en todo el paisaje3,6,16 durante el curso de los cambios de distribución de las especies (Fig. 1). Esto es relevante porque la adaptación y los cambios de distribución, si actúan en conjunto, pueden conducir a resultados muy diferentes en la respuesta de las especies al cambio climático que si cualquiera de los procesos actúa por separado5,15. Sin embargo, la evidencia empírica que respalda esta interacción de adaptación y cambios de distribución sigue siendo escasa, debido a suposiciones previas y desafíos metodológicos relacionados con la reconstrucción conjunta de estos procesos13.

Un cambio del clima glacial al interglacial conduce a un cambio en la superposición del nicho fundamental de una especie (el rango de condiciones ambientales toleradas por la especie; contorno discontinuo) con el espacio ambiental disponible del período (el rango de condiciones ambientales expresadas en un determinado clima). área y tiempo; elipse azul – glacial, elipse rosa – interglacial). B El nicho realizado de la especie (curva rayada), que refleja esta superposición, por lo tanto cambia entre los períodos glacial (arriba) e interglaciar (abajo), limitado por el nicho fundamental de la especie (contorno discontinuo). Es importante destacar que, en lugar de entidades uniformes descritas por un nicho singular, las especies pueden comprender múltiples genotipos, cada uno con su propio nicho ambiental potencialmente diferente (múltiples curvas sombreadas en gris). C Los cambios climáticos, por ejemplo, que reflejan nuevas condiciones climáticas encontradas por la especie durante los cambios o expansiones de distribución posglaciales, actúan de manera diferente en diferentes genotipos; cambiando sus frecuencias. D Esto filtra o 'tamiza' genotipos (alelos) particulares del conjunto de variación genética existente dependiendo del entorno local. E A medida que la especie se expande fuera de un refugio (cruz negra) y a través de un paisaje ambientalmente heterogéneo, esto impulsa una respuesta adaptativa a través del tamizado espacio-temporal de alelos asociados al clima.

El cribado selectivo de genotipos en el espacio y la adaptación local en general implican que las poblaciones que habitan diferentes áreas del área de distribución de la especie pueden portar diferentes genotipos y, por lo tanto, responder a los cambios climáticos de manera diferente5,17,18 (Fig. 1). En consecuencia, estudios recientes han demostrado que las respuestas adaptativas al cambio climático pueden capturarse modelando las frecuencias de los genotipos según los gradientes ambientales5,9,17,19, bajo la premisa de que cada genotipo exhibe una variedad de condiciones ambientales que puede tolerar. Al suponer que las asociaciones gen-ambiente contemporáneas distribuidas en el espacio reflejan asociaciones gen-ambiente a lo largo del tiempo20,21, estos estudios sugieren que se pueden predecir indicadores de genotipos pasados ​​o futuros (es decir, no muestreados);5,9,17,20,21 depende de que hábitats futuros o ancestrales estén presentes y muestreados hoy. Si bien los modelos genético-ambientales pueden incorporar la adaptación en las evaluaciones de la respuesta de las especies al cambio climático, actualmente no integran otros procesos evolutivos como la migración y la deriva, es decir, determinados por la demografía10. Sin embargo, la integración de estos procesos demográficos es cada vez más factible con enfoques genéticos de poblaciones modernos10,15, y proporciona una vía prometedora para reconstruir los paisajes neutrales y adaptativos del pasado de las especies.

Aquí, empleamos un enfoque tan integrador para dilucidar la interacción de la adaptación y los cambios de distribución en respuesta a las fluctuaciones climáticas del Cuaternario en Dianthus sylvestris. Esta planta con flores perennes originaria de las cadenas montañosas alpinas, apeninas y dináricas de Europa habita en un paisaje ambiental y topográficamente diverso que se vio íntimamente afectado por los ciclos glaciales del Cuaternario. Al cuantificar los cambios en la composición genómica adaptativa desde las poblaciones ancestrales inferidas hasta las actuales a través de la novedosa métrica "compensación genómica glacial", mostramos que las respuestas adaptativas surgieron como una consecuencia natural de la expansión de las poblaciones desde los refugios glaciales hacia el paisaje ambiental cada vez más heterogéneo creado con El retroceso posglacial de los glaciares. Validamos este resultado probando las predicciones de compensación genómica glacial con firmas genéticas de poblaciones observadas sensibles a la selección y la demografía pasadas, demostrando que podemos predecir con precisión dónde la diversidad adaptativa está más restringida en las poblaciones contemporáneas. Nuestros resultados corroboran la teoría3,13 de que la interacción entre la adaptación y los cambios de distribución ha sido fundamental en la respuesta de las especies a las fluctuaciones climáticas pasadas, y resaltan el papel continuo que desempeñan las fluctuaciones pasadas en la configuración de las respuestas evolutivas a la selección impulsada por el clima en la actualidad.

Secuenciamos los genomas de 1261 individuos de 115 poblaciones (5 a 20 individuos por población) en todo el rango geográfico contemporáneo de D. sylvestris con una profundidad de secuenciación baja (media de aproximadamente 2x) (Fig. 2, Datos complementarios 1). El análisis de componentes principales (PCA) y las distancias genéticas por pares de secuencias completas del genoma separan a los individuos muestreados por geografía en grupos alpinos, apeninos y balcánicos (Fig. 2A, Figs. complementarias S1, S2). Esto fue respaldado por análisis de mezcla, que se realizaron en un conjunto de datos equilibrado que comprendía un tamaño común muestreado de forma reducida de 125 individuos por región geográfica para tener en cuenta los sesgos conocidos relacionados con el muestreo desigual entre los conglomerados22,23 (Fig. 2B, Fig. Suplementaria S3). ). Para visualizar la distribución geográfica de los tres grupos genéticos, proyectamos proporciones de ascendencia y componentes principales en el espacio (Figuras complementarias S4, S5). Además, identificamos barreras geográficas que maximizan la divergencia (FST) entre pares de poblaciones mediante el algoritmo de Monmonier24 (Fig. 2A, Figs. Suplementarias S6, S7) y caracterizamos la superficie de migración efectiva mediante EEMS25 para describir regiones donde la diferenciación genética es elevada o deprimida en relación con a las expectativas basadas en la distancia geográfica (Figura complementaria S8). En conjunto, nuestros resultados señalan que el Mar Adriático y la Llanura del Po (Italia) son las principales barreras biogeográficas para D. sylvestris (Fig. 2A). Además, encontramos que los Prealpes franceses y los Alpes marítimos forman la zona de contacto entre los Apeninos y los grupos alpinos en el oeste, mientras que el paso del Brennero y los valles de Puster y Gail forman la zona de contacto entre los grupos alpinos y balcánicos en el norte. este (Fig. 2A, Figs. Suplementarias S4, S5, S8). Esto último es consistente con un límite biogeográfico bien conocido para las plantas alpinas26.

Un mapa de poblaciones muestreadas. Las muestras se representan como formas coloreadas definidas según el grupo genético, como se infiere mediante el análisis de componentes principales (PCA) de secuencias del genoma completo (resultados de PCA para todos los individuos muestreados en el recuadro; valores propios en las etiquetas de los ejes). El color del paisaje refleja las tasas de diversidad efectiva de la población (q) calculadas mediante EEMS. Las líneas gruesas de puntos negros representan los principales límites genéticos identificados mediante el algoritmo de Monmonier en la FST de las poblaciones. Los números en línea son (1) el límite entre los Prealpes franceses y los Alpes marítimos, (2) la llanura del Po, (3) la zona del Brennero, los valles de Puster y Gail, y (4) el mar Adriático. Además, los símbolos menos y asterisco indican individuos y poblaciones en las zonas de contacto utilizadas en el análisis de la pintura cromosómica. B Proporciones de mezcla de secuencias de genoma completo en K = 3; conjunto de datos equilibrado. Las poblaciones están ordenadas (de izquierda a derecha): linaje de los Apeninos (de sur a noroeste), linaje alpino (de suroeste a noreste) y linaje de los Balcanes (de norte a sur). El patrón sistemático de CA en residuos (bloques de rojo o azul; abajo) que representa la diferencia entre las paletas de mezclas observadas para individuos seleccionados (arriba) y las reconstruidas mediante pintura cromosómica respalda un escenario de cuellos de botella recientes en las poblaciones indicadas con un superíndice menos, sobre un escenario de mezcla entre linajes en las poblaciones indicadas con un superíndice más; para los clines Apeninos-Balcanes (izquierda) y Alpino-Balcanes (derecha) (evaluados por separado en K = 2). Las poblaciones utilizadas para este análisis corresponden a las poblaciones marcadas con su respectivo símbolo en A y rodeadas por bordes negros en B.

Si bien las poblaciones de grupos genéticos separados se encuentran muy cerca en las zonas de contacto (es decir, exhiben distribuciones parapátricas), la PCA de la estructura genética sugiere una divergencia profunda y, en consecuencia, una historia prolongada de aislamiento entre grupos (Fig. 2A, Fig. Suplementaria S2). . Esto se corrobora mediante la inferencia demográfica que estima que los tres grupos (linajes) divergieron durante el penúltimo período glacial-interglacial (PGIP) ca. 200–115 kya (intervalo de confianza (IC) del 95% para la división inicial de los Balcanes: 178–217 kya; IC del 95% para la división posterior de los Apeninos y los Alpes: 114–132 kya), con una migración mínima entre linajes en los últimos ca. 115 kya correspondientes al último período glacial (Figuras complementarias S9, S10, S11). Estos resultados contrastan con las señales notables de mezcla entre linajes observadas en los análisis de mezcla (Fig. 2B). Sin embargo, la inferencia de la mezcla de la población utilizando algoritmos similares a la ESTRUCTURA27 puede surgir incluso en demografías libres de mezcla debido a violaciones de los supuestos del modelo28. Para separar escenarios demográficos alternativos, evaluamos la bondad de ajuste de un modelo de mezcla a los datos genéticos subyacentes utilizando patrones de intercambio de alelos inferidos por la pintura cromosómica28. Observamos patrones sistemáticos en los residuos que son más consistentes con cuellos de botella recientes en las poblaciones occidentales del linaje alpino y en las poblaciones del noroeste del linaje de los Apeninos, que con escenarios recientes de mezcla entre linajes (Fig. 2C). En otras palabras, el aumento de los estados derivados (singularidad) de estas poblaciones periféricas y con cuellos de botella confirieron a estas poblaciones una asignación de ascendencia "pura" bajo el algoritmo derivado de ESTRUCTURA, generando a su vez falsas inferencias de mezcla en las poblaciones que probablemente las fundaron (Fig. 2C). ); una señal confusa que, sin embargo, puede desentrañarse utilizando patrones de intercambio de ADN28.

Centrándonos en el linaje alpino y aprovechando su denso muestreo espacial de población, encontramos evidencia de que los cuellos de botella inferidos en los Alpes reflejan una expansión espacial, originada en el este. Se observa una clina de diversidad genética que refleja eventos fundadores secuenciales y es característica de una señal de expansión29,30 a lo largo del arco alpino de este a oeste (Fig. 2A). Esto se corrobora por una correlación positiva del índice de direccionalidad ψ31 con la distancia por pares de la población (Figura complementaria S12). Utilizando un algoritmo de diferencia horaria de llegada (TDOA) en ψ, inferimos que el origen geográfico más probable de la expansión se encuentra alrededor de Monte Baldo y los Dolomitas occidentales (Fig. 3A). Además, cuantificamos la fuerza de esta expansión en un 1% de efecto fundador generado por cada 139 km. Esta expansión espacial dejó una estructura genética clinal característica en el linaje, de modo que la estructura genética actualmente refleja la geografía en los Alpes (Fig. 3, Fig. Suplementaria S13). Este patrón de estructura, tal que las poblaciones están agrupadas por geografía y no por ecología, implica que la formación de ecotipos a lo largo de gradientes de elevación en los Alpes evolucionó repetidamente in situ en lugar de una vez y posteriormente se extendió por toda la cordillera (Fig. 3).

Una muestra geográfica de poblaciones alpinas. Los contornos discontinuos negros y el gradiente de color reflejan la inferencia probabilística del origen de la expansión alpina, calculada mediante un algoritmo de diferencia horaria de llegada (TDOA) sobre el índice de direccionalidad ψ. Se infiere un origen oriental del linaje alpino alrededor de las regiones de Monte Baldo (1) y los Dolomitas occidentales (2). B La estructura genética de los individuos alpinos inferida mediante el análisis de componentes principales (PCA) de secuencias del genoma completo refleja la geografía. C Elevación de las poblaciones en metros sobre el nivel del mar. En todos los paneles, las muestras se representan como triángulos coloreados según sus coordenadas en los dos primeros componentes principales del espacio genético (como se muestra en B). Las representaciones de población en A y C reflejan las medias poblacionales de los individuos.

La inferencia de tres linajes evolutivos, cada uno de ellos habitando regiones geográficas separadas, sugiere que pueden haber ocupado distintos refugios durante el último período glacial. Para probar esto, modelamos la distribución de las especies agrupadas, así como de cada linaje por separado, basándonos en registros de ocurrencia contemporáneos y el clima actual, y proyectamos estos modelos de distribución al Último Máximo Glacial (LGM)32. Aplicamos un algoritmo de agrupamiento espacial basado en densidad no supervisado en las ocurrencias predichas, que infirió en los casos agrupados y específicos del linaje tres refugios discretos: en los Alpes, los Apeninos y los Balcanes (Fig. 4A, Figs. Suplementarias S14, S15). Durante el LGM, el rango de distribución del linaje alpino fue muy reducido y restringido a las periferias sureste de los Alpes (Fig. 4A), de acuerdo con la región geográfica identificada independientemente como la fuente de la expansión a partir de nuestros análisis genéticos (ψ ). En contraste, las áreas de refugio en los Apeninos y los Balcanes eran mucho más grandes y cubrían extensas áreas a lo largo de sus respectivas penínsulas. La marcada diferencia de tamaño entre los refugios previstos para los tres linajes es consistente con la menor diversidad genética observada en las poblaciones alpinas actuales en comparación con las poblaciones de los Apeninos y los Balcanes (Fig. 2A).

A Distribuciones específicas de linaje predichas para el último máximo glacial (LGM) (izquierda; es decir, que muestra refugios glaciales) y el presente (derecha). La predicción de la distribución actual recapitula los patrones observados de estructura genética. La elevación topográfica se representa en tonos de gris y el mar se muestra en blanco. B Cambios en el espacio ambiental y la disponibilidad de hábitat del LGM (azules) al actual (rojos), para las regiones de los Apeninos (izquierda), los Alpes (centro) y los Balcanes (derecha). Cada coordenada en esta proyección del espacio ambiental representa una combinación única de variables ambientales. El área geográfica (km2) representada por cada coordenada se muestra como contenedores hexagonales de colores, con tonos crecientes de rojo y azul que indican un área mayor que exhibe la combinación indicada de variables ambientales en la actualidad y LGM, respectivamente. El nicho ambiental de los linajes, calculado a partir de ocurrencias actuales, se muestra con las líneas verdes adjuntas. El recuadro octogonal recuerda los principios introducidos en la Fig. 1 y proporciona una ayuda para interpretar estos resultados. Los recuadros rectangulares representan las direcciones y cargas de las variables ambientales, con flechas codificadas por colores de la siguiente manera: blanco - variables de temperatura, gris - variables de estacionalidad climática, negro - variables de precipitación y marrón - variables topográficas.

Para reconstruir posibles rutas de colonización, proyectamos los modelos de distribución específicos de linaje a rásteres climáticos en intervalos de tiempo de 100 años desde el LGM hasta el día de hoy32. Aplicamos un núcleo de dispersión para limitar la tasa de dispersión y forzamos la exclusión competitiva entre linajes, para abordar factores no abióticos que pueden influir en las distribuciones de linajes33,34,35. Bajo esta simulación directa, rastreamos el avance de los SDM específicos de linaje en el tiempo y generamos una expectativa de distribuciones de linaje actuales altamente congruentes con la estructura genética (Figs. 2A, 4A, Figs. Suplementarias S4, S5). Esta congruencia sugiere que los límites de distribución en estos linajes están bien determinados por el clima, la exclusión competitiva entre linajes hermanos y las limitaciones de dispersión. En general, los resultados de los modelos de distribución brindan apoyo a los tres linajes evolutivos, cada uno de los cuales ocupó distintos refugios glaciales y cada uno de ellos experimentó historias evolutivas glaciales y posglaciales independientes.

Los cambios de rango entre el LGM y la actualidad fueron impulsados ​​por cambios climáticos contemporáneos y reflejan la expansión de las poblaciones fuera de los refugios glaciales hacia nuevos hábitats y condiciones ambientales. Para cuantificar y visualizar los cambios en el espacio ambiental disponible desde LGM hasta el presente, para cada región, proyectamos conjuntos de variables ambientales tanto actuales como LGM a un espacio común de dimensiones inferiores y cuantificamos el área ocupada en cada coordenada en este espacio transformado. espacio. En los Alpes, el espacio ambiental disponible se redujo gravemente y se caracterizó por temperaturas más frías durante el LGM en comparación con la actualidad (Fig. 4B, Fig. Suplementaria S16). Como resultado, se produjo una menor superposición entre el nicho ambiental del linaje y el espacio ambiental LGM, lo que resultó en un rango de distribución (refugios) altamente reducido durante el LGM (Fig. 4A). En contraste, las regiones de los Apeninos y los Balcanes sufrieron menos restricciones en el espacio ambiental disponible durante el LGM, y este último se caracterizó más por cambios en la estacionalidad del clima que en la temperatura absoluta entre los dos períodos de tiempo (Fig. 4B). Además de la contracción y los cambios en el espacio ambiental inferidos para las tres regiones, el área ocupada por distintos ambientes fue marcadamente redistribuida. Particularmente en los Alpes, los hábitats cálidos ampliaron su superficie a expensas de los hábitats alpinos durante el período posglacial (Fig. 4B).

El cambio heterogéneo en el entorno entre el LGM y el actual, combinado con la expansión del área de distribución fuera de los refugios glaciales, impuso un régimen de selección espacialmente heterogéneo y temporalmente cambiante en D. sylvestris. Para evaluar si las poblaciones actuales tienen composiciones similares o alteradas de variantes genéticas adaptativas en comparación con las poblaciones de refugio, utilizamos el bosque de gradiente (GF) 17,36 para modelar las frecuencias de los alelos de SNP en el entorno contemporáneo, corrigiendo la estructura. Nos centramos en el linaje alpino aprovechando nuestra reconstrucción de su dinámica de expansión y aplicamos GF en ca. 400.000 SNP de exones que se segregan en poblaciones alpinas (Figura complementaria S17). Para facilitar la comparación de la adaptación climática a lo largo del tiempo, generamos modelos de distribución de la composición genómica asociada al clima para el presente y LGM proyectando modelos GF a estos dos períodos de tiempo. Las proyecciones de GF infieren que los genotipos adaptativos ancestrales presentes en los refugios LGM son más similares a los genotipos alpinos actuales (tonos azul oscuro y morado; Fig. 5A, Fig. Suplementaria S18), como resultado de la refugios que exhiben un clima muy similar a los hábitats alpinos actuales. El genotipo adaptativo característico de los valles actuales de baja elevación (tonos de verde a verde azulado; Fig. 5A) parece distinto al de los hábitats alpinos (Fig. 5A, Fig. Suplementaria S19). Esto implica que todas las poblaciones contemporáneas, ya sean de tierras bajas o alpinas, probablemente evolucionaron hasta su óptimo adaptativo actual desde un estado refugio similar al alpino. Esto está respaldado por la observación de que las poblaciones de baja elevación poseen un subconjunto de la variación adaptativa presente en las poblaciones de refugio y de alta elevación (Figura complementaria S19C).

A Proyecciones de composición genómica adaptativa a lo largo del espacio geográfico, para el último máximo glacial (LGM) (izquierda) y el presente (derecha). Se predice que las áreas con colores similares albergarán poblaciones con una composición genómica adaptativa similar, mientras que los colores divergentes indican poblaciones con una composición genómica adaptativa divergente. Los colores se basan en los primeros tres componentes principales de las variables climáticas transformadas (también conocidos como vectores propios que describen la composición de la variación genética), donde cada componente principal (PC) se representa como un canal de color separado en el espacio RGB (PC1 - rojo, PC2 - verde, PC3 - azul). El recuadro de la izquierda, aplicable a ambas proyecciones de tiempo, muestra las cargas (es decir, dirección y magnitud) de todas las variables ambientales con respecto a las dos primeras PC del espacio climático transformado, con flechas codificadas por colores de la siguiente manera: blanco - variables de temperatura, gris - variables de estacionalidad climática, negro - variables de precipitación, marrón - una variable topográfica (pendiente) y aqua - pH del suelo. Los rangos del espacio climático transformado expresados ​​en el refugio LGM y la distribución actual se muestran mediante los contornos discontinuos y sólidos del recuadro, respectivamente. Los contornos discontinuos y sólidos circunscriben de manera similar el refugio LGM y la distribución actual del linaje en el espacio geográfico en los paneles principales izquierdo y derecho, respectivamente. B Predicción del desplazamiento genómico glacial en el espacio geográfico. Esta métrica cuantifica el cambio evolutivo en las poblaciones actuales desde su estado ancestral previsto en los refugios LGM, midiendo el cambio en la composición genómica adaptativa entre cada población actual y la de su ancestro refugio LGM más cercano que tiene en cuenta los efectos de la expansión y Aislamiento por distancia. La distribución actual del linaje alpino está circunscrita por la línea negra.

Para predecir el cambio evolutivo que habían experimentado las poblaciones, cuantificamos las diferencias en la composición genómica entre puntos temporales. Tomamos en cuenta el efecto de la expansión y el aislamiento por distancia (IBD) realizando comparaciones entre la composición genómica adaptativa prevista de cada población actual y la de su fuente de refugio prevista (geográficamente) más cercana durante el LGM (Figura complementaria S20). Se propone que esta predicción del cambio evolutivo, que denominamos “compensación genómica glacial”, refleje tanto el efecto neutral de la EII como la expansión (deriva colectiva) desde la población refugio hasta la población actual, además de la respuesta adaptativa a la selección impuesta. por las diferencias de entorno entre la ubicación actual y el refugio. Observamos un patrón característico de compensación genómica glacial baja en áreas alpinas cercanas a los refugios inferidos y valores altos de compensación genómica glacial en valles y regiones alejadas de los refugios glaciales (Fig. 5B, Fig. Suplementaria S21). Esto implica que tanto las distancias ambientales como geográficas de los refugios subyacen a la divergencia entre las poblaciones actuales y sus poblaciones ancestrales en los refugios.

La evolución no aleatoria de las poblaciones, a través de procesos como la selección direccional y la expansión-contracción demográfica, se puede inferir a partir de los datos genéticos de las poblaciones contemporáneas a través de perturbaciones en el espectro de frecuencia del sitio (SFS) a partir de expectativas aleatorias37,38,39. Para validar nuestras predicciones, correlacionamos la compensación genómica glacial con las estadísticas genéticas de poblaciones de las poblaciones actuales que capturan tales sesgos de SFS. Observamos un mayor exceso de alelos derivados de alta frecuencia, un patrón característico producido por barridos selectivos37,38,40, con una compensación genómica glacial cada vez mayor (correlación positiva con E37 de Zeng y correlación negativa con H de Fay y Wu;38 p < 1 × 10-4; figura 6A). Si bien la demografía también puede afectar estas estadísticas37, las correlaciones de la compensación genómica glacial fueron más fuertes con E y H centrados alrededor de loci asociados ambientalmente (r = −0,57 y 0,63, R2 = 0,31 y 0,38; para HGF y EGF, respectivamente) que con genoma- estimaciones amplias (r = −0,48 y 0,53, R2 = 0,21 y 0,26; para HGW y EGW respectivamente).

A Panel superior: Estimaciones de bondad de ajuste (R2 ajustado) para la correlación de la compensación genómica glacial con estadísticas de neutralidad y diversidad genética de poblaciones seleccionadas (modelos de regresión lineal; n = 43 poblaciones; umbral de valor p: *0,01, **0,001 , ***0,0001; prueba F para regresión lineal). La bondad de ajuste del modelo (barras) se muestra para las estadísticas medias por sitio calculadas en todo el genoma (GW; barras grises) y ponderadas por el R2 de la asociación ambiental de los sitios (GF; barras verdes). Las correlaciones significativas con el HGF de Fay y Wu (panel central) y el EGF de Zeng (panel inferior) describen un exceso de variantes derivadas de alta frecuencia, características de los barridos selectivos, con un desplazamiento genómico glacial creciente. B Gráfico de diversidad de nucleótidos calculado para todo el genoma (πGW; círculos) y centrado alrededor de loci asociados ambientalmente (πGF; triángulos) para pares de poblaciones geográficamente próximas con un gran contraste de elevación (ca. 1000 m) (azul – elevación alta; rojo – elevación baja), ordenados según el eje de expansión. El gráfico de violín de la distribución π completa se puede ver para un par de ejemplo (más distante) en la figura complementaria S22. C Gráfico de la diversidad de nucleótidos πGW y πGF para todas las poblaciones alpinas agrupadas en clases de elevación alta (>1500 m; azul), baja (<1000 m; rojo) e intermedia (1000-1500 m; cuadrados grises), ordenadas a lo largo del eje de expansión .

Para evaluar más a fondo el legado de los procesos demográficos y selectivos posglaciales en la diversidad genética, comparamos los niveles de diversidad de nucleótidos (π) para poblaciones contemporáneas de baja y alta elevación a lo largo del eje de expansión alpina. Encontramos niveles más altos de diversidad alrededor de loci asociados con el medio ambiente en comparación con todo el genoma (πGF> πGW, prueba U de Mann-Whitney; p <1 × 10-15; Fig. 6B, C, Fig. Suplementaria S22), lo que sugiere alta -Haplotipos adaptativos divergentes que se mantienen dentro de las poblaciones. Es importante destacar que observamos una diversidad significativamente menor (prueba U de Mann-Whitney; p <0,001) en poblaciones de baja elevación en comparación con poblaciones de alta elevación (controlando el efecto de la distancia), tanto para la diversidad de todo el genoma (πGW) como para la diversidad centrada. alrededor de loci ambientalmente asociados (πGF) (Fig. 6B). Esto puede surgir debido a la colonización de ambientes de baja elevación a partir de poblaciones de alta elevación (efecto fundador)41, o alternativamente, debido a la selección poligénica en el ambiente de baja elevación40, o ambos. En particular, observamos que esta diferencia en diversidad entre pares de poblaciones de baja y alta elevación (∆πGF) aumenta de este a oeste a lo largo del eje de expansión, lo que sugiere que las poblaciones simultáneamente en el frente de expansión y el margen ambiental del linaje albergan la diversidad adaptativa más baja. (Figuras 6B, C).

El impacto de los cambios climáticos del Cuaternario pasado en las especies generalmente se ha investigado a través de la lente de la variación genética neutral y los modelos de distribución de especies, ignorando los procesos adaptativos o tratándolos por separado3,13. La suposición predominante ha sido que los cambios de distribución, más que la adaptación o una interacción de los dos procesos, fueron la principal respuesta de las especies a las fluctuaciones climáticas del Cuaternario pasado3,13. Si bien este paradigma ha sido cuestionado en los últimos años, los argumentos que apoyan una respuesta conjunta de adaptación y cambios de distribución han seguido siendo en gran medida conceptuales3,13. Aquí, al modelar la respuesta de los alelos asociados al clima en la planta D. sylvestris bajo el calentamiento posglacial (20 kya - presente), mostramos que los procesos adaptativos concomitantes con los cambios de distribución fueron fundamentales para la respuesta evolutiva de esta especie a los cambios climáticos pasados. . Específicamente, el aumento de las temperaturas regionales y el amplio retroceso de los glaciares después del LGM condujeron al surgimiento de nuevos ambientes de valles cálidos en los Alpes, generando un mosaico heterogéneo de hábitats alpinos y cálidos en el camino de las especies colonizadoras. A medida que las poblaciones de D. sylvestris se expandieron desde los refugios glaciales alpinos hacia este espacio ambiental más amplio y heterogéneo, los alelos asociados al calor aumentaron en frecuencia debido a la selección impulsada por el clima en los hábitats de baja elevación. Por el contrario, las poblaciones de hábitats alpinos conservaron genotipos más cercanos a los de las poblaciones ancestrales. Esta respuesta adaptativa estructurada espacialmente apoya la teoría de que la supervivencia diferencial impuesta por las condiciones locales durante la migración y el establecimiento elimina selectivamente los genotipos inadaptados3. En este estudio, capturamos este proceso de tamizado espacio-temporal a través de modelos genético-ambientales y la compensación genómica glacial que integra explícitamente los efectos de la adaptación, migración y expansión pasadas.

Nuestra inferencia de cambios adaptativos depende de la reconstrucción de la historia evolutiva y la dinámica de expansión posglacial de D. sylvestris. La estructura genética y la inferencia demográfica revelan que D. sylvestris comprende tres linajes evolutivos que divergieron durante el PGIP (ca. 200-115 kya). Después de la divergencia, estos tres linajes tuvieron historias relativamente independientes, como se infiere de su supervivencia en refugios glaciales separados y de la falta de mezcla reciente entre ellos. El linaje alpino se vio particularmente afectado por el LGM, como lo demuestra su rango de refugio glacial altamente limitado en relación con el presente y la diversidad genética relativamente baja en las poblaciones contemporáneas. Nuestra identificación de refugios glaciales y rutas de expansión en los Alpes permite que los efectos de la EII, la expansión y la adaptación se incorporen conjuntamente en nuestra compensación genómica glacial, una medida que cuantifica los cambios en la composición genómica adaptativa desde las poblaciones ancestrales inferidas hasta las actuales. Este enfoque integrador aborda las deficiencias previamente destacadas de los modelos genético-ambientales10 y nos permite evaluar simultáneamente tanto el cambio de rango como las respuestas de adaptación.

Nuestro enfoque retrospectivo brinda una oportunidad única para validar las predicciones evolutivas basadas en la compensación genómica glacial frente a los resultados biológicos realizados. Las firmas genéticas poblacionales observadas en pares de poblaciones de elevaciones altas y bajas corroboran las predicciones de compensación genómica glacial al mostrar que las poblaciones más alejadas de los refugios glaciales y que habitan en ambientes divergentes del hábitat ancestral tienen niveles más bajos de diversidad genética adaptativa, como consecuencia de experimentar la evolución más evolutiva. cambiar. Las correlaciones de E de Zeng y H de Fay y Wu (estadísticas genéticas de población que son sensibles a barridos selectivos pasados) con la compensación genómica glacial proporcionan una validación complementaria e indican que las suposiciones de nuestro modelo estaban justificadas. En conjunto, esta evidencia da crédito a nuestra hipótesis de que la migración y la adaptación actuaron conjuntamente en la respuesta de D. sylvestris a cambios climáticos pasados.

La huella característica dejada por el mecanismo concertado de migración y adaptación en los patrones de diversidad genética adaptativa tiene una relevancia clave en la capacidad de las poblaciones para responder a futuros cambios climáticos. Para D. sylvestris en los Alpes, la decadencia descrita de la diversidad adaptativa implica que las poblaciones que habitan los ambientes cálidos y de baja elevación en el frente de expansión tienen un potencial limitado para responder adaptativamente a nuevos episodios de selección impulsada por el clima, aunque las predicciones pueden matizarse. Por un lado, las poblaciones de bajas elevaciones pueden estar relativamente bien adaptadas para tolerar un mayor calentamiento debido a una selección pasada en esa dirección. Por otro lado, las consecuencias del cambio climático no son exclusivas del aumento de las temperaturas, sino también de nuevas interacciones bióticas, incluida la competencia42,43 y cambios en otros parámetros ambientales (por ejemplo, regímenes de precipitación)44, donde la pérdida general de diversidad como se observa en las poblaciones de baja elevación pueden ser perjudiciales. Si bien la pérdida de diversidad genética en los márgenes de expansión ha sido bien descrita45,46,47,48, mostramos que en paisajes heterogéneos, la diversidad genética también está determinada por la distancia ambiental entre el hábitat actual de una población y el que la población tenía antes. adaptado a (es decir, su hábitat ancestral). Por lo tanto, nuestra perspectiva histórica puede complementar los enfoques orientados al futuro9,15,17,19 proporcionando un contexto evolutivo a los patrones de adaptación observados y predichos.

El análisis de la variación adaptativa facilita nuestra comprensión de la respuesta de las especies al cambio climático porque actúa como una lente hacia el pasado diferente y complementaria a la proporcionada por la variación neutra estocástica, que percibe exclusivamente el pasado demográfico. Aquí, evaluamos conjuntamente patrones de variación genética neutral y adaptativa en una planta alpina y proporcionamos evidencia novedosa de la interacción de migración, adaptación y expansión en la historia cuaternaria de la especie. Al hacerlo, dilucidamos la manera en que el clima actúa para dar forma a la variación adaptativa de las especies y destacamos la dependencia de las especies de los legados genéticos del clima pasado para responder y adaptarse a cambios futuros.

Se prepararon bibliotecas de ADN para 1261 individuos de D. sylvestris de 115 poblaciones (5 a 20 individuos por población) según un protocolo modificado49 del kit de preparación de bibliotecas de ADN Illumina Nextera (Métodos complementarios S1.1, Datos complementarios 1). Los individuos fueron indexados con índices duales únicos (IDT Illumina Nextera 10nt UDI – 384 set) de Integrated DNA Technologies Co, para evitar saltos de índice50. Se secuenciaron las bibliotecas (secuenciación de extremos pares de 150 pb) en cuatro carriles de una máquina Illumina NovaSeq 6000 en Novogene Co. Esto resultó en una cobertura promedio de ca. 2x por individuo. Los individuos secuenciados se recortaron para secuencias adaptadoras (Trimmomatic versión 0.3551), se mapearon (BWA-MEM versión 0.7.1752,53) contra un conjunto de referencia54 (aprox. 440 Mb), se marcaron y eliminaron duplicados (Picard Toolkit versión 2.0.1; http ://broadinstitute.github.io/picard), realineado localmente alrededor de indels (GATK versión 3.555), recalibrado para puntuaciones de calidad base (ATLAS versión 0.956) y pares de lectura superpuestos recortados (bamUtil versión 1.0.1457) (Métodos complementarios S1. 1). Se realizaron análisis genéticos de poblaciones en los archivos BAM resultantes a través de probabilidades de genotipo (ANGSD versión 0.93358 y ATLAS versiones 0.9–1.056), para dar cabida a la propagación de la incertidumbre desde los datos de secuencia sin procesar hasta la inferencia genética de poblaciones.

Para investigar la estructura genética de nuestras muestras (Fig. 2A, Fig. Suplementaria S2), realizamos análisis de componentes principales (PCA) en las 1261 muestras (conjunto de datos "completo") a través de PCAngsd versión 0.9859, luego de la conversión de los datos de secuencia mapeados a Probabilidades del genotipo ANGSD en formato Beagle (Métodos complementarios S1.2). Para visualizar los resultados de PCA en el espacio (Figura complementaria S4), los componentes principales de los individuos se proyectaron en un mapa, se interpolaron espacialmente (interpolación lineal, paquete akima R versión 0.6.260) y los dos primeros componentes principales se representaron en color verde y azul. canales. Dado que el muestreo desigual puede sesgar la inferencia de la estructura en PCA, la PCA también se realizó en un conjunto de datos equilibrado que comprende un tamaño común, muestreado de forma reducida, de 125 individuos por región geográfica (conjunto de datos "equilibrado"; Fig. 2B, Fig. Suplementaria S3; Métodos complementarios S1.2; Datos complementarios 1). Las proporciones de mezcla individuales y las frecuencias de alelos ancestrales se estimaron utilizando PCAngsd (modelo -admix) para K = 2–6, utilizando el conjunto de datos equilibrado para evitar posibles sesgos relacionados con el muestreo desequilibrado22,23 y una búsqueda automática del parámetro de regularización de escasez óptimo (alfa). con límite suave a 10,000 (Métodos complementarios S1.2). Para visualizar las proporciones de ascendencia en el espacio, las proporciones de ascendencia de la población se interpolaron espacialmente (kriging) mediante un código modificado de la Ref. 61 (Figura complementaria S5).

Para probar si la mezcla entre linajes subyace a los patrones de mezcla inferidos por PCAngsd o si los datos se explican mejor mediante escenarios alternativos como cuellos de botella recientes, utilizamos pintura cromosómica y patrones de intercambio de alelos para construir paletas de pintura a través de los programas MixPainter y badMIXTURE (modelo no vinculado). )28 y lo comparó con las paletas inferidas por PCAngsd (Fig. 2B, C; Métodos complementarios S1.2). Nos referimos a los patrones de residuos entre estas paletas para informar del escenario demográfico subyacente más probable. Para evaluar los residuos de la paleta alpina-balcánica (y, por tanto, la mezcla), se utilizaron 65 individuos de cada uno de los Alpes franceses (inferidos como ascendencia alpina pura en PCAngsd), Monte Baldo (inferidos con ascendencia tanto alpina como balcánica en PCAngsd) y Alpes julianos (inferidos como puros). La ascendencia balcánica en PCAngsd) se analizó bajo K = 2 en PCAngsd y badMIXTURE (Fig. 2C). Para evaluar la mezcla de los Apeninos y los Balcanes, se utilizaron 22 individuos de cada uno de los prealpes franceses (inferidos como ascendencia pura de los Apeninos en PCAngsd), Toscana (inferidos con ascendencia de los Apeninos y Balcanes en PCAngsd) y Alpes Julianos (inferidos como ascendencia pura de los Balcanes en PCAngsd) se analizaron bajo K = 2 en PCAngsd y badMIXTURE.

Para construir un árbol de distancia genética (Figura complementaria S1), primero calculamos distancias genéticas por pares entre 549 individuos (5 individuos por población para todas las poblaciones) usando ATLAS, empleando una medida de distancia (peso) que refleja el número de alelos que difieren entre los genotipos (Métodos complementarios S1.2; Datos complementarios 1). Se construyó un árbol a partir de la matriz de distancia resultante mediante una topología inicial definida por el algoritmo BioNJ con movimientos topológicos posteriores realizados mediante poda y reinjerto de subárboles (SPR) en FastME versión 2.1.6.162. Esta matriz de distancias genéticas por pares también se utilizó como insumo para los análisis de migración efectiva y superficies de diversidad efectiva en EEMS25. Se ejecutó EEMS estableciendo el número de demos modelados en 1000 (Fig. 2A, Fig. Suplementaria S8). Para cada caso, se ejecutaron diez cadenas independientes de Markov Monte Carlo (MCMC) que comprendían 5 millones de iteraciones cada una, con un burn-in de 1 millón de iteraciones, reteniendo cada 10.000 iteraciones. Las barreras biogeográficas (Fig. 2A, Fig. Suplementaria S7) se identificaron aún más mediante la aplicación del algoritmo de Monmonier24 en un gráfico valorado construido mediante la triangulación de Delauney de las coordenadas geográficas de la población, con valores de borde que reflejan la FST de la población por pares; a través del paquete adegenet R versión 2.1.163. La FST entre todos los pares de poblaciones se calculó mediante ANGSD, empleando un tamaño de muestra común de 5 individuos por población (Figura complementaria S6; Métodos complementarios S1.2; Datos complementarios 1). Se realizaron 100 ejecuciones de arranque para generar un mapa de calor de los límites genéticos en el espacio, a partir del cual se trazó una línea media ponderada (Figura complementaria S7). Todos los análisis en ANGSD se realizaron con el modelo GATK (-GL 2), ya que notamos irregularidades en los espectros de frecuencia del sitio (SFS) con el modelo SAMtools (-GL 1) similares a las reportadas en la Ref. 58 con archivos BAM particulares. Todos los análisis descritos anteriormente se realizaron en el genoma completo.

Para adquirir estados ancestrales y polarizar espectros de frecuencia de sitio para su uso en el índice de direccionalidad ψ y la inferencia demográfica, reconstruimos secuencias del genoma ancestral en cada nodo del árbol filogenético de 9 especies de Dianthus: D. carthusianorum, D. deltoides, D. glacialis, D. sylvestris (linaje de los Apeninos), D. lusitanus, D. pungens, D. superbus alpestris, D. superbus superbus y D. sylvestris (linaje alpino). Esta topología de árbol se extrajo de una reconstrucción detallada de la filogenia de Dianthus basada en 30 taxones realizada por Fior et al. (Fior, Luqman, Scharmann, Zemp, Zoller, Pålsson, Gargano, Wegmann & Widmer; artículo en preparación) (Métodos complementarios S1.3). Para la reconstrucción de la secuencia ancestral, se secuenció un individuo por especie con una cobertura media (aprox. 10x), se recortó (Trimmomatic), se mapeó con el conjunto de referencia de D. sylvestris (BWA-MEM) y se recortaron pares de lectura superpuestos (bamUtil) (Métodos complementarios S1.3). Para cada especie, luego generamos un FASTA específico de la especie usando GATK FastaAlternateReferenceMaker. Esto se logró reemplazando las bases de referencia en sitios polimórficos con variantes específicas de especies identificadas por freebayes64 (versión 1.3.1; parámetros predeterminados), mientras se enmascaraban (es decir, se establecían como “N”) los sitios (i) con profundidad cero y ( ii) que no pasaron los criterios de filtrado de variantes aplicados (es decir, que no se denominan con seguridad polimórficos; Métodos complementarios S1.3). Luego, los archivos FASTA de especies se combinaron en un FASTA de múltiples muestras. Usando esto, reconstruimos probabilísticamente secuencias ancestrales en cada nodo del árbol a través de la precuela PHAST (versión 1.4),65 utilizando un modelo de árbol producido por PHAST phylofit bajo un modelo de sustitución REV y la topología de árbol especificada (Métodos complementarios S1.3). Luego se generaron archivos FASTA de secuencia ancestral a partir de los resultados de la precuela utilizando un script personalizado.

Para calcular el índice de direccionalidad por pares de población ψ para el linaje alpino, utilizamos la ecuación 1b de Peter y Slatkin (2013)31, que define ψ en términos del espectro de frecuencia del sitio de dos poblaciones (2D-SFS) (Métodos complementarios S1.4 ). 2D-SFS entre todos los pares de poblaciones (10 individuos por población; Datos complementarios 1) se estimaron mediante ANGSD y realSFS66 (Métodos complementarios S1.4), para espectros desplegados. El despliegue de los espectros se logró mediante polarización con respecto al estado ancestral de los sitios definidos en el nodo ancestral de D. sylvestris (linaje de los Apeninos) - D. sylvestris (linaje alpino). La correlación de las matrices de distancia ψ y (círculo máximo) por pares se probó mediante una prueba de Mantel (10.000 permutaciones). Para inferir el origen geográfico de la expansión (Fig. 3), empleamos un algoritmo de diferencia horaria de llegada (TDOA) siguiendo a Peter y Slatkin (2013);31 realizado a través del paquete rangeExpansion R versión 0.0.0.900031,67. Además, estimamos la fuerza del fundador de esta expansión utilizando el mismo paquete.

Para evaluar la historia demográfica de D. sylvestris, se formuló un conjunto de modelos demográficos candidatos. Para limitar la topología de los modelos probados, primero inferimos que el árbol filogenético de los tres linajes evolutivos identificados de D. sylvestris (alpino, apenino y balcánico) está integrado dentro de la filogenia más amplia del clado euroasiático Dianthus (tenga en cuenta que la filogenia de Fior et al. al. (Fior, Luqman, Scharmann, Zemp, Zoller, Pålsson, Gargano, Wegmann & Widmer; artículo en preparación) excluye a los representantes balcánicos de D. sylvestris). Los árboles se infirieron basándose en datos de secuencia del genoma completo de baja cobertura de 1 a 2 representantes de cada linaje de D. sylvestris, junto con datos de secuencia del genoma completo de otras siete especies de Dianthus, a saber, D. carthusianorum, D. deltoides, D. glacialis. , D. lusitanus, D. pungens, D. superbus alpestris y D. superbus superbus, que se utilizaron para enraizar el clado de D. sylvestris (Métodos complementarios S1.5). Estimamos filogenias basadas en distancias utilizando ngsDist68 que se adapta a las probabilidades de genotipo en la estimación de distancias genéticas (Métodos complementarios S1.5). Las distancias genéticas se calcularon mediante dos enfoques: (i) en todo el genoma y (ii) a lo largo de ventanas de 10 kb. Para el primero, se calcularon 110 réplicas de arranque mediante un nuevo muestreo de bloques genómicos de tamaño similar. Para la estrategia alternativa basada en ventanas de 10 kb, los árboles de ventanas se combinaron utilizando ASTRAL-III versión 5.6.369 para generar un árbol de consenso de todo el genoma que tenga en cuenta la posible discordancia del árbol de genes (Métodos complementarios S1.5). Los árboles se construyeron a partir de matrices de distancias genéticas a partir de topologías iniciales definidas por el algoritmo BioNJ con movimientos topológicos posteriores realizados mediante Subtree Pruning and Regrafting (SPR) en FastME versión 2.1.6.162. Arraigamos todos los árboles filogenéticos resultantes con D. deltoides como grupo externo70. Ambos enfoques recuperaron una topología con el linaje de los Balcanes divergiendo antes de los linajes de los Apeninos y los Alpinos (Figura complementaria S9). Esta topología del taxón para D. sylvestris estuvo respaldada por altas probabilidades posteriores de ASTRAL-III (>99%), puntuaciones del cuarteto de ASTRAL-III (>0,5) y valores de arranque (>99%). Las topologías más profundas en el árbol estaban peor resueltas (con puntuaciones de cuarteto <0,4 en nodos más basales). Bajo la topología inferida de D. sylvestris y una topología dividida tricotómica simultánea menos supuesta, se formularon 18 modelos que van desde simples hasta complejos (Figura complementaria S10). Los modelos complejos permitieron cambios en el tamaño de la población y diferentes tasas de migración (que además podrían ser asimétricas) en cada época. Permitimos hasta cinco épocas temporales para acomodar (i) los dos eventos de divergencia, (ii) el efecto de cuello de botella del muestreo contemporáneo, y (iii) hasta dos transiciones adicionales en la demografía.

Para estimar los parámetros demográficos de estos modelos, utilizamos momentos versión 1.0.071 para evaluar los espectros de frecuencia del sitio conjunto de las poblaciones. Estimamos el espectro de frecuencia del sitio conjunto de tres poblaciones desplegado (3D-SFS) compuesto por una población representativa cada una por linaje a través de ANGSD y realSFS, utilizando 20 individuos por población (Métodos complementarios S1.5; Datos complementarios 1). Los espectros se polarizaron con respecto al estado ancestral de los sitios definidos en el nodo ancestral D. lusitanus - D. sylvestris (linaje alpino) (para la topología del árbol, consulte Métodos complementarios S1.3). Para facilitar la selección y optimización del modelo en momentos, empleamos un procedimiento de optimización iterativo, modificado de la Ref. 72 (Métodos complementarios S1.5). La selección del modelo se realizó mediante la comparación de los valores de probabilidad logarítmica del modelo, el criterio de información de Akaike (AIC) y mediante una prueba de razón de probabilidad ajustada basada en la Matriz de información de Godambe (GIM) (Tabla complementaria S1). Para estimar los intervalos de confianza para los parámetros demográficos, empleamos una estrategia de arranque no paramétrica generando 100 arranques del 3D-SFS, remuestreando bloques genómicos no vinculados. Luego se calcularon las incertidumbres de los parámetros ajustando conjuntos de datos de arranque en momentos según el procedimiento de optimización descrito (Métodos complementarios S1.5). Para convertir el tiempo de generación a años calendario, asumimos un tiempo de generación de tres años según se infiere de los modelos de crecimiento poblacional de una especie estrechamente relacionada (D. carthusianorum) con una historia de vida similar (Pålsson, Walther, Fior & Widmer; artículo en preparación).

Para modelar la distribución de especies y linajes en el espacio y el tiempo, adquirimos datos de ocurrencia de especies y datos ambientales de diversas fuentes. Los datos de presencia de especies se adquirieron del Conservatoire Botanique National Méditerranéen de Porquerolles (CBNMed; http://flore.silene.eu), Conservatoire Botanique National Alpin (CBNA; http://flore.silene.eu), GBIF (https:// www.gbif.org; https://doi.org/10.15468/dd.zzqdys), iNaturalist (https://www.inaturalist.org), Info Flora (https://www.infoflora.ch), Wikiplantbase # Italia (http://bot.biologia.unipi.it/wpb/italia), Herbario virtual de Suecia (http://herbarium.emg.umu.se), Herbario virtual de Austria (https://www.jacq.org) y colaboradores personales. Los datos ambientales comprendieron un conjunto inicial de 19 variables bioclimáticas (CHELSA32) junto con 3 variables topográficas (elevación, pendiente y orientación) (GMTED2010 y CHELSA PaleoDEM32,73), tipo de suelo y pH (a 5 cm de profundidad) (SoilGrids74). Antes de ejecutar los SDM, se seleccionó un conjunto coherente (consistente en todos los linajes) de las variables más importantes, menos colineales y biológicamente relevantes. La selección de variables siguió un proceso iterativo de ajuste del modelo mediante lineal generalizado (GLM; paquete ecospat R versión 3.075), entropía máxima (maxent;76 dismo R paquete versión 1.1.477) y bosque aleatorio (RF; paquete randomForest R versión 4.6.1478, ExtendedForest R paquete versión 1.6.136) modelado para evaluar la importancia de la variable, combinado con factor de inflación de varianza (VIF; usdm R paquete versión 1.1.1879) y análisis de correlación. Mantuvimos las variables más importantes y menos colineales (VIF < 10 y correlación de Pearson r < 0,7), según los puntos de corte recomendados para este tipo de análisis80. Esto resultó en un conjunto final de 10 variables: (1) isotermaidad, (2) estacionalidad de la temperatura, (3) temperatura máxima del mes más cálido, (4) temperatura media del trimestre más húmedo, (5) temperatura media del trimestre más seco, (6) estacionalidad de la precipitación , (7) precipitación del trimestre más cálido, (8) precipitación del trimestre más frío, (9) pH del suelo a 5 cm y (10) pendiente topográfica. Se generaron modelos de distribución para cada linaje por separado, así como para las especies agrupadas. Para cada ejecución, se tomaron muestras aleatorias de ocurrencias de un conjunto más grande y se desagregaron para equilibrar la densidad de muestreo en el espacio geográfico, lo que resultó en ca. 420, 260, 170 y 530 ocurrencias retenidas para las especies alpinas, apeninas, balcánicas y agrupadas, respectivamente. Utilizando estos datos de ocurrencia y el conjunto final de predictores ambientales, generamos un modelo de conjunto SDM construido a partir del promedio ponderado de cuatro modelos separados: (1) un modelo lineal generalizado (GLM), (2) un modelo aditivo general (GAM), (3) un modelo de máxima entropía (maxent) y (4) un modelo de bosque aleatorio (RF). Las ponderaciones del modelo reflejaron su rendimiento de clasificación (es decir, el área bajo la curva (AUC) de la curva característica operativa del receptor (ROC)). Para cada modelo, se realizó una validación cruzada y una evaluación del modelo quíntuple. El modelo SDM de conjunto resultante se proyectó en el clima actual y también en el clima LGM (Métodos complementarios S1.6). Para los predictores ambientales LGM, tomamos el conjunto (media) de cuatro modelos climáticos globales (GCM) PMIP3 implementados bajo CHELSA32: (1) NCAR-CCSM481, (2) MIROC-ESM82, (3) MRI-CGCM383 y (4 ) MPI-ESM-P;84 seleccionar modelos que sean distintos y con baja interdependencia entre sí85. Todas las variables ambientales, aparte de las variables del suelo, estaban disponibles para los conjuntos de datos de predicción LGM actuales y. Por lo tanto, asumimos en nuestros modelos que el pH del suelo se mantuvo constante a lo largo del tiempo. Si bien se trata de una suposición sólida, la estrategia alternativa de excluir el pH asumiría de manera similar un efecto constante en el tiempo, además de un efecto constante en el espacio. Aquí sostenemos que es mejor tener una constante informada que una constante no informada; dado que actualmente no se dispone de ningún paleomodelo del suelo global.

Para reconstruir rutas de expansión específicas de linaje y asignar poblaciones actuales a sus refugios ancestrales más probables, primero proyectamos modelos de nicho específicos de linaje para el clima LGM. Identificamos refugios distintos y contiguos (grupos espaciales de sucesos pronosticados) mediante un algoritmo de agrupamiento espacial basado en densidad no supervisado (DBSCAN) (paquete dbscan R versión 1.1.286), que coincidieron con, y fueron denominados según, regiones geográficas (Alpes, Apeninos y Balcanes). Luego proyectamos secuencialmente los modelos de nicho específicos del linaje a rásteres climáticos en intervalos de tiempo de 100 años para el período comprendido entre el LGM y la actualidad. En cada punto de tiempo (sucesivo), a las nuevas ocurrencias (en el espacio) se les asignó un linaje basado en el k vecino más cercano (k = 1) del conjunto anterior (del punto de tiempo) de ocurrencias asignadas por linaje (versión del paquete FNN R). 1.1.2.187), condicionado a que las nuevas apariciones se encuentren dentro de una distancia definida d (parámetro de dispersión, d = 12 km por siglo88). Además de este límite en la tasa de dispersión, aplicamos una exclusión competitiva entre linajes de modo que solo un linaje puede ocupar una celda espacial en un momento dado. El conjunto de datos de intervalo de tiempo de 100 años se generó interpolando linealmente variables climáticas entre los modelos LGM actual y de conjunto. Si bien se sabe que el clima no cambió de manera lineal entre estos puntos temporales, consideramos que este enfoque es más informativo que la alternativa de asignar los sucesos actuales a refugios geográficos basándose en medidas de distancia, ya que el primero incorpora la heterogeneidad del paisaje en de una manera espacio-temporal explícita aunque aproximativa. Recientemente se publicó CHELSA-TraCE21k89, que modela explícitamente el clima en intervalos de tiempo de 100 años desde el LGM hasta la actualidad. Sin embargo, los pronósticos retrospectivo de LGM de este modelo fueron inconsistentes con los de los otros 4 modelos PMIP3 empleados aquí, potencialmente como resultado de estar basados ​​en el CCSM3 GCM90 más antiguo, por lo que nos abstuvimos de usar el conjunto de datos TraCE aquí.

Para visualizar el cambio en el espacio ambiental y la disponibilidad de hábitat desde LGM hasta el presente, proyectamos el espacio ambiental de LGM y el presente a un espacio común de dimensiones inferiores, mediante la aplicación de la transformación PCA (escalado, centrado y rotación) de la entorno actual a los entornos actuales y LGM (Métodos complementarios S1.7). Aquí, el espacio ambiental evaluado comprendió las 19 variables bioclimáticas (CHELSA) junto con la elevación (GMTED2010, Chelsa PaleoDEM) y la pendiente topográfica. La densidad de celdas que ocupan cada coordenada en el espacio ambiental transformado por PCA resultante se visualizó mediante agrupación hexagonal (paquete ggplot2 R versión 3.3.2), lo que permitió la cuantificación del área en cada punto (en el espacio ambiental transformado por PCA). Las extensiones geográficas en las que se tomaron y limitaron los datos ambientales se muestran en la Figura complementaria S16.

Para predecir el tamizado de la variación genética adaptativa en el espacio y el tiempo, modelamos la asociación de variantes genéticas (SNP) con cambios en el medio ambiente, utilizando bosque de gradiente (GF)17,36. Aquí, asumimos que las asociaciones gen-ambiente contemporáneas distribuidas en el espacio reflejan asociaciones gen-ambiente a lo largo del tiempo9,17,20,21. GF caracteriza el recambio compositivo en frecuencias alélicas a lo largo de gradientes ambientales mediante funciones (cambio) monótonas y no lineales que transforman el espacio ambiental multidimensional en un espacio genómico multidimensional17,36. A partir del conjunto completo de variables ambientales descritas anteriormente, los predictores ambientales se seleccionaron cuantificando la importancia de la variable mediante bosques aleatorios (paquete gradientForest R 0.1.1836) y evaluando la colinealidad de la variable mediante el factor de inflación de la varianza (VIF) y análisis de correlación. Mantuvimos las variables más importantes y menos colineales (VIF < 10 y correlación de Pearson r < 0,7), lo que resultó en un conjunto final de 10 variables: (1) rango diurno de temperatura, (2) estacionalidad de la temperatura, (3) temperatura mínima del mes más frío , (4) temperatura media del trimestre más húmedo, (5) temperatura media del trimestre más seco, (6) estacionalidad de la precipitación, (7) precipitación del trimestre más cálido, (8) precipitación del trimestre más frío, (9) pH del suelo a 5 cm y (10) pendiente topográfica. Para tener en cuenta la estructura genética en los Alpes (linaje alpino), incluimos la longitud y la latitud como covariables en el modelo, a la luz de que se demostró que se correlacionan fuertemente con los dos componentes principales de la estructura de todo el genoma (Figura complementaria. S13). Como método alternativo, construimos un mapa de vectores propios (MEM) de Moran91 a través del paquete adespatial R versión 0.3.892 basado en una matriz de ponderación espacial que refleja la historia de expansión del linaje alpino, y lo incluimos como una covariable en el modelo GF. (en lugar de longitud y latitud) (Figura complementaria S21). Aquí, los bordes de la matriz de ponderación espacial fueron ponderados por la divergencia de las rutas de expansión (desde los refugios LGM) entre pares de poblaciones (consulte las métricas de superposición y divergencia de rutas de van Etten & Hijmans (2010); 88 Figura complementaria S21, suplementaria Tabla S2). Esta medida de la divergencia de las rutas de expansión se calculó sobre una matriz de transición espacial (es decir, superficie de resistencia) definida por la proyección SDM específica del linaje, a través del paquete gdistance R versión 1.2.293, utilizando el algoritmo de caminata aleatoria. Las muestras se consideraron vecinas en la matriz de ponderación espacial si su distancia geográfica por pares era igual o menor que el borde más largo del árbol de expansión mínimo. De los tres vectores propios MEM positivos devueltos, un único vector propio positivo (MEM1) explicó la mayor parte de la varianza y se utilizó como covariable espacial (Figura complementaria S21). Para la variable de respuesta, nuestro modelo GF toma frecuencias alélicas de la población. Las variantes genéticas (SNP) que se segregan en 43 poblaciones alpinas que comprenden 14 individuos cada una se identificaron por primera vez utilizando el programa freebayes64 (versión 1.3.1) (Métodos complementarios S1.8; Datos complementarios 1). Restringimos el conjunto de llamadas variantes a las regiones de exones del genoma. Las frecuencias de los alelos de la población se calcularon a partir del VCF resultante mediante vcflib popStats (versión 1.0.1.1)94 utilizando probabilidades de genotipo. Filtramos este conjunto de datos para retener solo sitios con una profundidad ≥7 por población. GF se ejecutó en el conjunto resultante de 390.262 SNP de exones en lotes de 10.000 SNP, utilizando 500 árboles de decisión. Las ejecuciones por lotes se combinaron mediante combineGradientForest {standardise = “before”, método = 2} en el paquete gradientForest R. Al tomar el conjunto de toda la variación genética de los exones, ponderando la contribución de cada SNP por el coeficiente de determinación (R2) de su asociación ambiental (Figura complementaria S17), nuestro enfoque GF puede incluir potencialmente la contribución (efectos) de una fracción importante. de loci adaptativos, incluidos aquellos de tamaño de efecto pequeño que se ven afectados por la selección poligénica. Evidencia reciente ha demostrado que un enfoque de este tipo basado en grandes conjuntos de SNP genómicos puede reflejar bien la aptitud19, funcionando a la par o mejor que los modelos de GF basados ​​en SNPs asociados ambientalmente identificados a priori19. Las funciones de recambio de GF resultantes, que transforman las variables ambientales (espacio ambiental) en variables biológicas de recambio de composición (espacio biológico)17,36, se aplican a los rásteres climáticos actuales y LGM, para caracterizar la composición genómica adaptativa de las poblaciones en el espacio y tiempo. Para visualizar la composición genómica adaptativa en el espacio, trazamos los primeros tres componentes principales del espacio ambiental transformado excluyendo las variables de longitud y latitud transformadas, para visualizar solo el componente adaptativo. Tenga en cuenta aquí que el PCA se centró pero no se amplió para conservar la importancia calculada por GF de las variables ambientales transformadas17,19.

Para evaluar las diferencias en la composición genómica y cuantificar el cambio evolutivo de las poblaciones entre los puntos temporales evaluados, evaluamos las diferencias de composición (genómicas) (entre puntos temporales) que tienen en cuenta la ubicación de los refugios glaciales de las poblaciones. Específicamente, calculamos la distancia euclidiana multivariada entre la composición genómica de cada población en la actualidad y la de su fuente de refugio predicha (geográficamente) más cercana en el momento de la LGM (Figura complementaria S20). A esta métrica la denominamos "compensación genómica glacial". Aquí, en contraste con nuestra visualización anterior de la composición genómica adaptativa, conservamos las variables biológicas transformadas de longitud y latitud en nuestro cálculo de la compensación genómica glacial para incorporar el efecto de la EII y los procesos de deriva asociados a la distancia (es decir, expansión). Esto se debe a que nuestro objetivo es que la compensación genómica glacial encapsule los efectos conjuntos y realizados del aislamiento por medio ambiente, el aislamiento por distancia (IBD) y la expansión espacial entre la población ancestral en los refugios y la población actual. Para nuestro método alternativo que utiliza MEM, interpolamos los valores de MEM mediante ponderación de distancia de ruta inversa a través de la superficie de resistencia definida por SDM a través del paquete ipdw R versión 0.2.695, para incluir (modelar) el efecto de la distancia en el desplazamiento genómico glacial. Este método de interpolación es burdo y propenso a artefactos; sin embargo, proporciona una forma alternativa de modelar los efectos de la distancia cuando la estructura genética no está bien representada por una clina geográfica. Tenga en cuenta que en nuestro cálculo de las compensaciones genómicas glaciales, la extensión geográfica de los refugios glaciales se basó en modelos de distribución, lo que supone un conservadurismo de nicho. Esto puede parecer contrario al objetivo aquí de captar la adaptación. Sin embargo, aliviamos esta limitación metodológica empleando nichos específicos de linaje, en lugar de especies, y confiando adicionalmente en inferencias genéticas de poblaciones (ψ) para reconstruir refugios glaciales. Además, nuestra inferencia de distribuciones pasadas es conservadora, de modo que los refugios glaciales inferidos habrían sido más pequeños, no más grandes, si la adaptación hubiera facilitado la expansión posglacial. Finalmente, observamos que nuestra predicción de la variación adaptativa durante el LGM es altamente homogénea en todo el espacio, lo que significa que nuestras predicciones de compensación genómica glacial siguen siendo sólidas ante las fluctuaciones en la extensión geográfica inferida de los refugios glaciales.

Para explorar la relación adaptativa entre individuos de baja elevación, individuos de alta elevación y sustitutos de refugio (es decir, aquellos que actualmente habitan los refugios glaciales inferidos en Monte Baldo y los Dolomitas occidentales), dividimos las poblaciones (excluyendo a los sustitutos de refugio) en categorías de elevación (<1000 m) y alta elevación (>1500 m). Para evitar sesgos relacionados con tamaños de muestra desequilibrados, las categorías se submuestrearon a un tamaño de muestra común de 70 individuos (5 poblaciones) cada una (Datos complementarios 1). Luego calculamos un árbol de distancia genética, PCA y diagrama de Venn de presencia y ausencia de alelos; basado en los SNP principales (no vinculados) asociados con el medio ambiente de 1000 GF (Figura complementaria S19). El árbol de distancia genética y el PCA se calcularon como se describió anteriormente para el conjunto de datos del genoma completo. Para la presencia-ausencia de alelos, aplicamos un umbral mínimo de frecuencia alélica del 5%.

Para validar nuestras predicciones de compensación genómica glacial, realizamos correlaciones de esta métrica con varias estadísticas de neutralidad y diversidad genética de la población, incluida la diversidad de nucleótidos π, la D de Tajima, la F de Fu y Li, la H de Fay y Wu y la E de Zeng. poblaciones tanto en todo el genoma como centradas en loci asociados con el medio ambiente, utilizando ANGSD (Método complementario S1.9). Para este último, calculamos las estadísticas medias ponderadas de los SNP de exón con ponderaciones dadas por el coeficiente de determinación (R2) de la asociación ambiental del SNP (como se indica en GF; Figura complementaria S17A). Este enfoque evita la estrategia con pérdidas de llamar a candidatos adaptativos discretos y potencialmente refleja mejor las señales de diversidad adaptativa de todo el genoma (incluidas las poligénicas). Además, comparamos los niveles de diversidad de nucleótidos (π) para poblaciones contemporáneas de baja y alta elevación (aproximadamente 1000 m de diferencia de elevación) en áreas donde coexisten en estrecha proximidad geográfica, para controlar los efectos del aislamiento por distancia (IBD ) y la expansión espacial (cuatro pares en total; Datos complementarios 1). Dado el bajo número de pares de poblaciones adecuados, además comparamos π para todas las poblaciones divididas en contenedores de baja elevación (<1000 m) y alta elevación (>1500 m), ordenados a lo largo del eje de expansión. π se calculó tanto en todo el genoma (πGW) como centrado en loci asociados al medio ambiente (πGF). Este último se calculó como la media ponderada π de los SNP de exón, con pesos dados por el R2 de la asociación ambiental del SNP (como se indica en GF; Figura complementaria S17B).

El acceso, la recolección y la importación/exportación de muestras se realizaron de manera responsable y de conformidad con todas las leyes locales, nacionales e internacionales pertinentes. Todos los permisos de muestreo necesarios se obtuvieron antes de la recolección de la muestra. Esto incluía permisos de muestreo de Comunità della Vallagarina para muestreo en Monte Baldo, Italia (emitido el 13 de julio de 2017, válido para el año 2017); del Parco Nazionale Gran Paradiso para muestreo en el Parque Nacional Gran Paradiso, Italia (expedido el 12 de mayo de 2017, válido para el verano de 2017); de Amt für Natur und Umwelt para muestreo en Graubünden, Suiza (expedido el 21 de abril de 2017, válido para los años 2017 y 2018); de Amt für Natur, Jagd und Fischerei para muestreo en St. Gallen, Suiza (emitido el 29 de mayo de 2017, válido desde la fecha de emisión hasta el 31 de diciembre de 2018), y de Amt für Wald und Landschaft para muestreo en Obwalden, Suiza (emitido el 29 de mayo de 2017, válido para mayo-septiembre de 2017 y mayo-septiembre de 2018). El Protocolo de Nagoya sobre Acceso y Distribución de Beneficios se siguió en los países donde había sido ratificado en el momento del muestreo. Dianthus sylvestris no figura en la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES) ni en la Lista Roja de Especies Amenazadas de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN).

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Las lecturas de secuenciación sin procesar para los 1261 genomas completos de D. sylvestris de baja cobertura están depositadas y disponibles en el Archivo Europeo de Nucleótidos (ENA) con el código de acceso PRJEB53522. Las lecturas de secuenciación sin procesar para el conjunto de datos de todas las especies están disponibles en ENA con el código de acceso PRJEB54098. El conjunto de referencia del genoma de D. sylvestris y la anotación estructural están disponibles en el repositorio de Dryad: https://doi.org/10.5061/dryad.x0k6djhng54. En los Datos complementarios 1 se proporcionan muestras de muestras y metadatos. Los datos ambientales utilizados se descargaron de CHELSA (versión 1.2; https://chelsa-climate.org) y SoilGrids (versión 2020; https://soilgrids.org). Los datos topográficos se descargaron de CHELSA y GMTED2010 (versión 2010; https://topotools.cr.usgs.gov/gmted_viewer/gmted2010_global_grids.php). Los datos de presencia de especies se adquirieron del Conservatoire Botanique National Méditerranéen de Porquerolles (CBNMed; http://flore.silene.eu), Conservatoire Botanique National Alpin (CBNA; http://flore.silene.eu), GBIF (https:// www.gbif.org; https://doi.org/10.15468/dd.zzqdys), iNaturalist (https://www.inaturalist.org), Info Flora (https://www.infoflora.ch), Wikiplantbase # Italia (http://bot.biologia.unipi.it/wpb/italia), Herbario virtual de Suecia (http://herbarium.emg.umu.se), Herbario virtual de Austria (https://www.jacq.org) y colaboradores personales en 2017. Estos datos de ocurrencia están depositados en el repositorio de Github (https://github.com/hirzi/RhEA; https://doi.org/10.5281/zenodo.7581797)96.

El código para realizar inferencias demográficas, ejecutar modelos de distribución, visualizar cambios en el espacio ambiental, realizar bosques de gradiente y calcular compensaciones genómicas glaciales está disponible en el repositorio de GitHub: https://github.com/hirzi/RhEA (https://doi.org /10.5281/zenodo.7581797)96.

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Descargar referencias

Nos gustaría agradecer a Claudia Michel por su invaluable trabajo en el laboratorio. Agradecemos a Felix Gugerli, quien brindó comentarios útiles en las primeras etapas de este estudio, y a Loïc Pellissier, cuyos comentarios ayudaron a nuestra implementación de los MDE. Agradecemos a Karsten Rohweder, Bostjan Surina y Salvatore Cozzolino por proporcionar muestras de plantas adicionales, y a Ivana Rešetnik y Martina Temunovic, por compartir registros de ocurrencia de los Balcanes. Agradecemos al Conservatoire Botanique National Méditerranéen de Porquerolles, Conservatoire Botanique National Alpin, GBIF, iNaturalist, Info Flora, Swedish's Virtual Herbarium, Virtual Herbaria Austria y Wikiplantbase #Italia por compartir más datos sobre la presencia de especies. Agradecemos a Domenico Gargano por ayudarnos en la identificación de plantas, y al Centro de Diversidad Genética de ETH Zurich y en particular a Niklaus Zemp por brindarnos soporte de TI. Este trabajo fue apoyado por las subvenciones 31003A_160123 y 31003A_182675 otorgadas a AW, y la subvención 31003A_173062 otorgada a DW de la Fundación Nacional Suiza para la Ciencia (SNSF).

Estos autores supervisaron conjuntamente este trabajo: Simone Fior, Alex Widmer.

Instituto de Biología Integrativa, ETH Zurich, Zurich, Suiza

Hirzi Luqman, Simone Fior y Alex Widmer

Instituto McDonald de Investigaciones Arqueológicas, Universidad de Cambridge, Cambridge, Reino Unido

Hirzi Luqman

Departamento de Biología, Universidad de Friburgo, Friburgo, Suiza

Daniel Wegman

Instituto Suizo de Bioinformática, Friburgo, Suiza

Daniel Wegman

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HL, AW y SF diseñaron el estudio. HL recolectó muestras del campo y realizó todos los análisis. DW ayudó con los métodos. HL escribió el manuscrito, que todos los autores revisaron.

Correspondencia a Hirzi Luqman, Simone Fior o Alex Widmer.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a Jonás Aguirre-Liguori, Guillaume de Lafontaine y Stephen Keller por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores pares están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado a los autores originales y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Luqman, H., Wegmann, D., Fior, S. et al. Los cambios de rango inducidos por el clima impulsan una respuesta adaptativa mediante el tamizado espacio-temporal de los alelos. Nat Comuna 14, 1080 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-36631-9

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Recibido: 17 de junio de 2022

Aceptado: 09 de febrero de 2023

Publicado: 25 de febrero de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-023-36631-9

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